La vie de Dexter a repris son cours, et il s'occupe de son fils avec l'aide de Jamie, la soeur d'Angel Batista. Parallèlement, il participe à une réunion d'anciens élèves de son lycée. Sur place, il tente de prendre un échantillon d'ADN de Joe Walker, car il croit qu'il a assassiné son épouse...

Après la fusillade au restaurant, Debra est devenue très populaire. Le chef de la police veut lui offrir le grade de lieutenant. Dans le cadre de l'enquête sur le cadavre de la plage, Angel interroge le frère Sam, un criminel repenti. Dexter le soupçonne d'être toujours un tueur en série...

Dexter soupçonne un retraité d'avoir tué une prostituée. Il enquête sur son passé. Debra éprouve des difficultés à s'adapter à son nouveau poste de lieutenant, d'autant que Quinn ne lui facilite pas la tâche. Travis et son mentor Gellar ont capturé un quidam et veulent qu'il se repente devant Dieu...

Debra et la brigade criminelle, notamment la dernière recrue, Mike Anderson, enquêtent sur un crime mystique, dont la mise en scène fait en référence aux Cavaliers de l'Apocalypse et au Livre des révélations. Harrison doit être hospitalisé d'urgence. Dexter trouve du réconfort auprès de Frère Sam...

Dexter parvient à identifier Travis Marhsall, le complice du tueur que la brigade de Miami recherche. Le jeune homme fut autrefois l'étudiant de James Gellar. De leur côté, Batista et Quinn se rendent à l'université de Tallahassee pour rencontrer Carissa Porter, l'ancienne assistante de Gellar...

Alors que Dexter poursuit Travis, il apprend que Sam a été agressé dans son garage. Il se lance à la recherche du coupable. Debra peine à entretenir des rapports normaux avec ses anciens collègues devenus ses subordonnés. Quant à Travis, il a de plus en plus de mal à suivre les ordres du professeur Gellar...

Dexter est à nouveau confronté à ses pires démons. Il quitte le soleil de la Floride et prend la route en direction du Nebraska. Dans son périple, il est accompagné par le fantôme de son frère maudit, Brian Moser. Dexter n'a qu'une idée en tête : retrouver le fils du Tueur de la Trinité...

Depuis son périple au Nebraska, où il s'est rendu pour retrouver le fils du Tueur de la Trinité, Debra est furieuse contre Dexter. Elle lui reproche d'être parti plus longtemps que prévu. Entre eux, le courant ne passe plus, et les tentatives de Dexter pour communiquer avec Debra échouent systématiquement...

Dexter et Travis tentent de deviner qui sera la prochaine victime de Gellar. Des indices les amènent à contacter le professeur Casey, qui ne cache pas son athéisme, mais celui-ci ne prend pas leur avertissement au sérieux. Une découverte permet à Dexter de comprendre qu'il s'est trompé sur toute la ligne...

Réalisant qu'il a commis une erreur de jugement, Dexter redouble d'efforts pour retrouver la trace du tueur. Il lance les forces de l'ordre sur une fausse piste et tente de retrouver Holly, la femme que Travis avait libérée. De son côté, Debra réalise qu'elle se repose trop sur son frère...

Dexter se retrouve sur le yacht où Travis et ses complices préparaient leur prochain "tableau". Travis compte frapper fort en envoyant Beth Dorsey et sa capsule contenant un gaz mortel directement dans les locaux de la police. L'affrontement entre Debra et LaGuerta prend de nouvelles proportions...

Dexter parvient à rejoindre la côte. Avec la brigade criminelle, il tente d'arrêter le Tueur du Jugement dernier avant une éclipse de soleil qui marquera son acte final. Batista informe Quinn que celui-ci est transféré. Malgré ses difficultés, Debra se résout à affronter son nouvel état émotionnel...