Dexter se réveille à l’hôpital après dix semaines passées dans le coma. A New York, Harrison mène une vie bien rangée et travaille au sein du prestigieux Empire Hôtel. Il sympathise avec Shauna, une cliente originaire de l'Iowa, en voyage d’affaires. Un soir, il remarque que la jeune femme se trouve en mauvaise posture dans les bras d’un client de l’hôtel.

Dexter se rend à New York pour venir en aide à Harrison qui se trouve en mauvaise posture après le meurtre de Ryan Foster. La détective Claudette Wallace parvient peu à peu à reconstituer tous les détails de l’assassinat. Pour éviter qu’elle ne remonte jusqu’à son fils, Dexter décide de brouiller les pistes en inspectant minutieusement la scène de crime.

Dexter trouve une chambre à louer chez Kamara, un chauffeur VTC devenu un ami sincère. Ce dernier l’initie aux subtilités du métier. Dexter achète un véhicule et au gré des courses effectuées la nuit dans les rues de New York, il traque le mystérieux tueur en série surnommé " le passager noir ". Après avoir visionné la vidéosurveillance de l’hôtel, l’officier Wallace interroge Harrison sur la soirée du meurtre de Ryan Foster.

Dexter décide de se rendre à la soirée morbide qui doit réunir plusieurs tueurs en série. Il se fait passer pour Red à qui l’invitation est destinée. Il est conduit dans une somptueuse demeure par Charley, garde du corps de Leon Prater, le maître des lieux. Il fait la connaissance de Mia, Al, Lowell, et Gareth. Angel Batista rend visite à Harrison à l’Empire Hôtel.

Au moment où Harrison se décide à se rendre au commissariat afin d’avouer son crime au détective Wallace, Dexter réapparait dans sa vie pour l’en dissuader. Son fils lui apprend que Batista est sur le point de découvrir la vérité sur le " Boucher de Bay Harbour ". Mia désire approfondir sa relation avec Dexter, et lui confie de lourds secrets concernant son passé.

Grâce à l’intervention de Dexter, Mia Lapierre, alias "Lady Vengeance", se trouve accusée du meurtre de Ryan Foster. Charley lui rend visite en prison afin de s’assurer qu’elle ne divulguera pas d’informations sur Leon Prater. Dexter et Harrison assistent aux funérailles de la mère de Kamara.

Prater conduit les tueurs en série dans un château loué pour une retraite. Dexter découvre avec stupeur que Gareth a un frère jumeau. Il saisit cette opportunité pour dévoiler sa véritable nature au groupe. Cette révélation pousse Prater à se confier. Il évoque ainsi son passé et son étrange amitié avec l'homme responsable de la mort de ses parents.

Le détective Wallace fouille dans le passé controversé et tumultueux de la police de Miami et se rapproche peu à peu de la vérité. Pendant ce temps, Prater découvre des informations qui pourraient mettre Harrison en danger. Batista est parvenu à placer un traceur dans le véhicule de Dexter afin de suivre ses mouvements.

Batista tente de convaincre le détective Wallace que Dexter est le tueur en série recherché depuis de nombreuses années. Grace aux investigations de Charley, Prater découvre qu'Harrison est le fils de Dexter. Ce dernier est contraint d'avouer à son fils comment il a infiltré le club de tueurs en série de Prater en se faisant passer pour Red Schmidt.

Charley démontre sa totale loyauté envers Leon Prater, forçant ce dernier à faire un choix difficile. De son côté, Batista commet une erreur stratégique en allant révéler à Prater le passé de Dexter. Après une vive confrontation, ce dernier se retrouve enfermé dans la salle hermétique où le milliardaire conserve ses macabres trophées.